Virgile naît à Andes, près de Mantoue, en Gaule Cisalpine, sous le consulat de Crassus et de Pompée, dans une famille de petite bourgeoisie. Crassus et Pompée étaient à nouveau consuls lorsque, seize ans plus tard, en -54, le jour même, dit-on, où disparaissait Lucrèce, le jeune homme revêtit la toge virile. Tout un symbole, sans doute, bien que l’empreinte de l’auteur du De natura rerum sur l’œuvre de Virgile soit probablement moins forte que celle de Catulle, son voisin de Vérone, dont il y a tout lieu de supposer qu’il le connut personnellement, ainsi que d’autres poètes en vue, qu’il salue dans les Bucoliques, tels que Aemilius Macer (est-ce le Mélibée des Bucoliques ?), C. Helvius Cinna, du cercle de Catulle, L. Varius Rufus, futur éditeur de l’Enéide, et Q. Horatius Flaccus (Lycidas dans la Buc. 9 ?), c'est Horace qui deviendra son intime au point de l’intituler animae dimidium meae, « la moitié de mon âme ». De même lia-t-il très tôt amitié avec Quintilius Varus, le futur grand critique (voir Hor. Odes, I, 24), et Cornelius Gallus, qui allait fonder la poésie élégiaque romaine. Il fit des études approfondies dans les domaines les plus divers, lettres, philosophie, droit, médecine, mathématiques en particulier, d’abord à Crémone, puis à Milan, ensuite à Rome, et enfin à Naples, auprès de maîtres prestigieux comme Siron et Philodème, l’un et l’autre de sensibilité épicurienne.
C’est sans doute durant la guerre civile (elle éclata quand il avait vingt ans) qu’il entra en relations avec Asinius Pollion, homme de lettres qui appartenait au cercle de Catulle et des « poètes néotériques », mais aussi figure politique importante et chef militaire qui avait pris parti pour Marc Antoine dans la rivalité qui opposa celui-ci à Octave, petit-neveu et héritier de Jules César, après les Ides de Mars. Pollion commandait plusieurs légions en Cisalpine lorsque Octave, au lendemain de la victoire de Philippes (-42), entreprit de déposséder en masse les paysans italiens afin de récompenser les légionnaires césariens. La guerre fit rage de nouveau, mais le parti des spoliateurs eut le dessus, et Pollion, en infériorité, dut se replier. Il semble que le domaine paternel de Virgile fut confisqué, et ses légitimes propriétaires faillirent même y laisser la vie (Buc. IX). Cependant les interprétations des Bucoliques varient.
Virgile mourut en -19 à Brindes. On dit qu'il eût voulu que l'on brûlât son Enéide après sa mort.